Utilisation des polysaccharides des algues marines comme biostimulants en horticulture

Résumé

Afin de satisfaire les besoins des populations en nourriture, il est devenu indispensable d’améliorer le rendement des cultures de manière écologique et durable tout en diminuant l’utilisation des intrants chimiques qui ont des impacts négatifs sur l’environnement et les êtres vivants. Une technologie innovante pour relever ces défis importants implique le développement de nouveaux biostimulants des plantes (PB) et de méthodes efficaces pour leurs applications. Au fil du temps, les macroalgues (algues) et leurs extraits sont utilisées comme engrais, étant rentables et respectueux de l'environnement et ont montré une augmentation significative du rendement des cultures à l'échelle mondiale. Des études récentes suggèrent que les biostimulants à base de polysaccharides extraits d’algues pourraient être une solution à ce problème. Il a été démontré que l’application de ces extraits améliorent l'absorption des nutriments et améliorent les performances de croissance des cultures dans des conditions de stress et normales. Dans cet article, nous passons en revue le rôle de ces extraits en tant que biostimulants végétaux et les études actuels de leurs utilisations sur la stimulation de la germination des graines et la croissance et l’élicitation des systèmes de défense naturelle des plantes. Cet article de synthèse met donc l'accent sur l'exploitation des extraits d’algues dans les activités agricoles dans le cadre d'une technologie verte éco-durable.

Mots clés: Biostimulants des plantes, polysaccharides algaux, croissance des plantes, défense naturelle des plantes

Introduction

En raison de la croissance démographique, d’ici 2050, le monde aura besoin de 60% de nourriture en plus de ce qui est disponible aujourd’hui, et dont environ 80% de cette augmentation devra provenir de terres déjà cultivées (FAO). Cet objectif, combiné aux changements climatiques et à la diminution de la disponibilité des ressources naturelles, pose un sérieux défi à l’agriculture. Pour répondre à la demande alimentaire actuelle, les producteurs utilisent des doses excessives d'intrants chimiques, ce qui peut avoir des effets néfastes sur l’écologie des systèmes agricoles conduisant à une contamination chimique des sols en raison de leur longue persistance, de l’approvisionnement en eau et des résidus sur les produits récoltés (Giri et al., 2019). Également, l’amélioration de la qualité des récoltes et des rendements, sans affecter négativement l’environnement, reste un défi de taille.

Dans ce contexte, l’application de biostimulants pourrait être une alternative souhaitable car ils rendent l’agriculture plus durable et respectueuse de l’environnement. Les biostimulants sont des produits dérivés de matières organiques contenant des substances bioactives et / ou des micro-organismes capables d’améliorer les performances des cultures. Ces produits, appliqués directement sur les plantes ou sur le sol, stimulent plusieurs processus physiologiques et moléculaires qui conduisent à une augmentation / amélioration de l’absorption et de l’efficacité d’utilisation des nutriments, une tolérance accrue aux stress abiotiques et stimulent le rendement et la qualité de différentes cultures. En général, les biostimulants sont classés comme des substances humiques, des hydrolysats de protéines, des extraits d’algues, des microorganismes dont les champignons et les bactéries bénéfiques et des composés inorganiques (Calvo et al., 2014; Du Jardin, 2015; Torre et al., 2016; Yakhin et al., 2017).

Les polysaccharides extraits d’algues marines ont suscité beaucoup d’attention en raison de leurs applications biotechnologiques, notamment en thérapeutique, en cosmétique et principalement en agriculture et en horticulture en tant que biostimulants, biofertilisants et stimulateurs de la défense naturelle des plantes (Aitouguinane et al., 2020). Au cours des 20 dernières années, plusieurs articles ont décrit l’activité biostimulante de la germination, la croissance et la défense naturelles des plantes par l’application de certains polysaccharides et oligosaccharides purifiés à partir d’algues marines (Gonzalez et al., 2013a,b; Trouvelot et al., 2014 ; Burketova et al., 2015; Abouraicha et al., 2017; Mzibra et al., 2018; Ben Salah et al., 2018; Mzibra et al., 2020; Mzibra et al., 2021; Pacheco et al., 2021).

L’objectif principal de cette revue est de mettre en évidence l’implication des polysaccharides extraits à partir des algues marines en tant que biostimulant, ainsi que leur rôle clé dans la demande croissante en cultures biologiques. Cet article de synthèse met l’accent sur l’exploitation des polysaccharides algaux comme biostimulant dans la production agricole.

Les biostimulants des plantes

Pour la première fois, les activateurs d’origine biologique ont été définis sous le nom général de «biostimulants» en 1997 par Zhang et Schmidt, qui ont limité ce groupe aux «matériaux qui, en quantités infimes, favorisent la croissance des plantes» (Zhang et Schmidt, 1997). La définition a permis de distinguer les biostimulants des nutriments et des amendements du sol. Ensuite, les biostimulants de croissance des plantes (PGB) ont été considérés comme des substances et des matériaux, à l’exclusion des nutriments, des engrais et des pesticides, dont l’application affecte les processus physiologiques des plantes, responsables non seulement de la croissance mais aussi du développement et/ou de la réponse au stress. Les biostimulants peuvent être appliqués sur les plantes, les graines ou les substrats de culture, mais toujours à faible concentration, ce qui est apporté par des formulations spécifiques (Kauffmann et al., 2007; Du Jardin, 2012). L’European Biostimulant Industry Council (EBIC) a élargi la définition du PGB en impliquant l’activité de micro-organismes vivants et de préparations destinées à être appliquées à la rhizosphère.

Le mot biostimulant des plantes a été de plus en plus utilisé par la littérature scientifique au cours des années suivantes, élargissant la gamme des substances et des modes d’action. Les biostimulants des plantes sont des produits dérivés de matières organiques contenant des substances bioactives et/ou des micro-organismes capables d’améliorer les performances des cultures. Ces produits, appliqués directement sur les plantes ou sur le sol (rhizosphère), stimulent plusieurs processus physiologiques et moléculaires qui conduisent à une augmentation/amélioration de l’absorption et de l’efficacité d’utilisation des nutriments, une tolérance accrue aux stress abiotiques et biotiques et produisent un rendement et une qualité meilleurs (Du Jardin, 2015; Yakhin et al., 2017; Rouphael et Colla, 2018).

Les biostimulants des plantes ne peuvent pas être définis comme des engrais car ils ne fournissent pas de nutriments directement aux plantes, ils peuvent donc être traités comme des additifs aux engrais. En petites concentrations, ces substances sont efficaces, favorisant l’absorption des nutriments en soutenant les processus métaboliques dans le sol et les plantes, stimulant la croissance des plantes et augmentant la tolérance au stress hydrique et abiotique (Tavarini et al., 2018; de Vasconcelos et al., 2019).

Au fil des années, différents auteurs ont proposé plusieurs catégorisations de produits biostimulants en fonction de leur principal composant et du mode d’action des composés (Yakhin et al., 2017). En général, les biostimulants sont classés comme substances humiques, hydrolysats de protéines et autres composés contenant de l'azote, extraits d’algues, les microorganismes (champignons et bactéries bénéfiques) et les composés inorganiques (Calvo et al., 2014; Du Jardin, 2015; Yakhin et al., 2017).

Les biostimulants à base des polysaccharides algaux

Les algues marines contiennent de grandes quantités de polysaccharides, notamment la structure de la paroi cellulaire, des mucopolysaccharides et des polysaccharides de stockage. Les concentrations totales de polysaccharides dans les espèces d’algues d’intérêt varient de 4 à 76% du poids sec

(Kraan et al., 2012; Usman et al., 2017). Les teneurs les plus élevées se trouvent dans des espèces comme Ascophyllum, Porphyra et Palmaria. Les espèces d’algues vertes comme Ulva ont également une teneur élevée en polysaccharides, jusqu’à 65% de leur poids sec (Kraan et al., 2012; Usman et al., 2017). Les polysaccharides des macroalgues peuvent-être séparés en deux grandes catégories: les polysaccharides de réserve et les polysaccharides pariétaux, eux-mêmes subdivisés en polysaccharides de la phase matricielle et de la phase fibrillaire.

Les polysaccharides de réserve résultent directement de la photosynthèse et sont stockés notamment dans les vacuoles des cellules. Il existe différents polysaccharides de réserves selon l’espèce de macroalgues mais on retrouve en grande majorité la laminarine qui est un polymère de 1,3-β - glucopyranose chez les algues brunes, de l’amidon floridien (c’est-à-dire un amidon qui ne contient pas d’amylose) qui est un polymère de 1,4-α-glucose chez les algues rouges et l’amidon et le glucane qui est un polymère de 1,4-ß-glucose chez les algues vertes (Kraan, 2012; Mišurcováa et al., 2014). Les algues brunes possèdent également des polysaccharides de stockage de type mannitol, particulièrement chez les espèces de genres Laminaria et Saccharina.

Les polysaccharides pariétaux de la phase fibrillaire sont des polysaccharides insolubles enrobées d’une matrice amorphe mucilagineuse. Les trois grands polymères participant à la structuration sont notamment les xylanes, les mannanes et la cellulose, que l’on retrouve sous forme de microfibrilles. Quant à la phase matricielle des macroalgues, elle est très complexe et contient des polysaccharides de structure plus hydrosolubles. La nature des polysaccharides matriciels est spécifique à chaque type d’algue. Les algues brunes contiennent de la laminarine (b-1,3 glucane), de l’acide alginique et de la fucodine (fucose sulfaté). Les algues rouges contiennent des carraghénanes, des agars, des xylanes, du galactane sulfaté soluble dans l’eau, de l’amidon de Floride et la porphyrine en tant que mucopolysaccharide situé dans les espaces intercellulaires. Les algues vertes contiennent des galactanes sulfatés, des xylanes et des polysaccharides d’acide sulfurique (Usman et al., 2017; Shukla et al., 2019; Zafar et al., 2022).

Les polysaccharides sont considérés comme des acteurs essentiels pour la coordination du métabolisme des plantes à travers la germination des graines, la croissance et le développement des plantes ainsi que les réponses aux stress. Au cours des 20 dernières années, plusieurs articles ont décrit l’activité biostimulante de certains polysaccharides et oligosaccharides purifiés à partir d’algues comme les alginates, la carraghénane ou les laminarines (Vera et al., 2011; Gonzalez et al., 2013; Trouvelot et al., 2014; Burketova et al., 2015; Mzibra et al., 2021; Pacheco et al., 2021).

Les polysaccharides algaux comme biostimulants de la croissance des plantes

L’amélioration de la germination des graines et par conséquent la croissance et la productivité des plantes pour la sécurité alimentaire reste une tâche difficile (Anand et al., 2018). Les graines et les plantes peuvent être fortement influencées par les stress abiotiques et biotiques, ce qui limite leur efficacité de germination, de croissance et de productivité. Cependant, l’application des biostimulants à base de polysaccharides algaux peut induire une accélération de la germination des graines et une stimulation de la croissance des plantes.

Les alginates dérivés d’algues et leurs oligo-dérivés agissent dans la stimulation de la croissance des plantes (Shukla et al., 2019; Mukherjee et Patel, 2020). Par exemple, l’application par trempage d’un oligosaccharide d’alginate à 0,75 mg/mL à induit une stimulation de la germination et de la croissance racinaire des graines de maïs (Hu et al., 2004). L’application foliaire d’une solution d’oligosaccharide d’alginate (AOS) dans une expérience hydroponique à court terme a réduit le stress causé par la sécheresse induite par le polyéthylène glycol chez le blé (Liu et al., 2013). De plus, cette étude a rapporté que lors de l’application d’AOS, une régulation positive des gènes sensibles à l’acide abscissique (ABA), lié à la résistance à la sécheresse, a été observée (Liu et al., 2013). Par conséquent, ces résultats suggèrent que l’AOS stimule la résilience à la sécheresse via la voie de signalisation ABA (Liu et al., 2013). De même, une étude a montré que l’application de 100 μg ml-1 d’alginate de calcium a favorisé significativement la germination des graines et la croissance des semis de blé en influençant la synthèse et le métabolisme de l’AAI (He et al., 2018).

Les carraghénanes et les oligo-carraghénanes (polysaccharides abondants dans les algues rouges) améliorent également la croissance de diverses plantes en modifiant des processus physiologiques et/ou biochimiques clés. Ces processus comprennent la photosynthèse, la division cellulaire et l’assimilation de l’azote, du carbone et du soufre (Castro et al., 2012; Gonzalez et al., 2013; Ahmadi et al., 2015; Shukla et al., 2016). Saucedo et al. (2015) ont constaté que l’application de OCs améliore la croissance de Pinus radiata en induisant l’accumulation de plantes traitées par C, N et S. L’OCs présentait une activité accrue de plusieurs enzymes de synthèse de NAD (P) H impliquées dans le métabolisme basal, de même Bi et al. (2011) a constaté que le k-carraghénane induit une floraison précoce et améliore la croissance du pois chiche et du maïs en augmentant la hauteur des plantes et le nombre de gousses dans le cas du pois chiche. L’application de traitements à base de l’iota-carraghénane (extrait de Calliblepharis jubata), le kappa/iota carraghénane (extrait de Chondracanthus teedei var. lusitanicus) et l’agar (extrait de Gracilaria gracilis) ont montré un effet positif sur la germination et la croissance du chou frisé (Pacheco et al., 2021).

Les Ulvanes comme étant des hétéropolysaccharides sulfatés solubles dans l’eau extraits des parois cellulaires de la macroalgue verte Ulva spp. et se composent principalement de rhamnose, de xylose, de glucose, d’acide uronique et de sulfate (Paulert et al., 2009; de Freitas et al., 2015). L’utilisation des ulvanes et d’oligosaccharides d’ulvanes, comme éliciteurs des mécanismes d’absorption d’azote et de synthèse protéique a été proposée (Briand et al., 2011). Des extraits enrichis en polysaccharides obtenus à partir d’Ulva lactuca et de Padina gymnospora ont favorisé la germination et stimulé la croissance des plants de tomates par rapport aux plants témoins (Hernández-Herrera et al., 2016).

Des études réalisées par Mzibra et al. (2018; 2020; 2021) ont montré que l’application des polysaccharides extraits des algues marocaines ont des effets significatifs sur l’accélération de la germination de graines, l’amélioration de la croissance des plantes de tomates ainsi que l’augmentation du rendement et l’amélioration de la qualité nutritionnelle des fruits récoltés.

Les polysaccharides algaux comme biostimulants de la défense naturelle des plantes

Le système de défense des plantes est fondamental pour résister aux agents pathogènes et constitue donc un objet de recherche pour la gestion des maladies. Les plantes reconnaissent les agents pathogènes en utilisant des PAMPs (Pathogen-Associated Molecular Patterns) avec des structures ou des modèles chimiques similaires à leurs agents pathogènes. Les polysaccharides partagent des structures similaires aux composants des parois cellulaires des agents pathogènes ou d’autres structures qui peuvent également servir de PAMP pour activer le système immunitaire de la plante. Au cours des dernières décennies, de nombreux rapports ont été publiés concernant l’induction d’une résistance de défense par l’application d’extraits de plantes et d’huiles essentielles, d’extraits microbiens (bactéries, champignons et microalgues), d’extraits d’algues et de polysaccharides. Les polysaccharides à complexité structurelle et activité biologique élevées sont devenus des ressources biologiques idéales et respectueuses de l’environnement pour induire une résistance contre les agents pathogènes des plantes (Saberi Riseh et al., 2022).

L’ulvane est connu pour présenter un large éventail d’activités biologiques, y compris la stimulation de la croissance des plantes et des réponses de défense (Stadnik et de Freitas, 2014). Un éliciteur de l’algue verte Ulva spp. a induit la protection de Medicago truncatula contre l’infection par Colletotrichum trifolii (Cluzet et al., 2004). Un large éventail de transcrits liés à la défense ont régulé à la hausse des gènes notables impliqués dans la biosynthèse des phytoalexines, des protéines PR (Pathogenesis-related protein) et des protéines de la paroi cellulaire (Cluzet et al., 2004). D'autres études ont montré que lorsqu’il est appliqué sur les feuilles du haricot, l’ulvane est capable de réduire la gravité de l’anthracnose (Paulert et al., 2009; de Freitas et Stadnik, 2012), de la rouille (Delgado et al., 2013) et de l’oïdium (Jaulneau et al., 2011). De plus, il a montré des résultats prometteurs dans la résistance du blé et de l’orge contre l’oïdium causé par Blumeria graminis (Paulert et al., 2010).

Les algino-oligosaccharides pourraient induire les activités enzymatiques de la phénylalanine ammoniac lyase, de la peroxydase et de la catalase dans les cellules de la plante de riz pour la protection de la plante contre l’agent pathogène envahissant Magnaporthe grisea. Avec l’utilisation d’algino-oligosaccharides, l’indice de maladie causé par Magnaporthe grisea a pu être réduit de 17,7 % à 10,8 % et l’efficacité de la protection était de 39,1 % (Zhang et al., 2015). Une autre étude récente a évalué l’effet de l’alginate et l’oligosaccharide d’alginate isolés de l’algue brune Bifurcaria bifurcata pour leur capacité à stimuler la défense naturelle des plantules de tomate (Aitouguinane et al., 2020). L’étude a montré que l’activité PAL (phénylalanine ammonia-lyase), une enzyme de la plante stimulée par la blessure, les attaques fongiques ou l’élicitation des plantes, a augmenté 12 h après le traitement en plus d’une induction significative du métabolisme des phénylpropanoïdes dans les plantules de tomate.

Il existe également de nombreux rapports sur le rôle du carraghénane contre les agents pathogènes des plantes, y compris les viroïdes, les virus, les bactéries et les champignons. En général, il a été démontré que ces polysaccharides sulfatés induisent une accumulation de métabolites secondaires associés à une résistance aux maladies des plantes comme les phytoalexines (Aarstad et al., 2011). Le λ-carraghénane a provoqué une résistance contre le viroïde TCDVd, qui peut provoquer plus de 25 maladies chez les plantes. Lorsque des plants de tomates âgés de trois semaines ont été traités par pulvérisation avec différentes carraghénanes à 1 g/L et inoculés avec TCDVd après 48 heures, seul le λ-carraghénane a entraîné une suppression significative des symptômes de la maladie, y compris les concentrations viroïdes dans les pousses infectées (Sangha et al., 2015).

Un autre polysaccharide, la laminarine, a été bien décrit comme un bio-éliciteur dans les réponses de défense des plantes contre divers agents pathogènes (Romanazzi et al., 2016 ; Garde-Cerdan et al., 2017; Pugliese et al., 2018). De plus, les oligosaccharides de laminarine ont augmenté l’influx transitoire de Ca2+ dans le cytosol des cellules de tabac (Nicotiana plumbaginifolia). Le Ca2+ cytosolique libre est connu comme médiateur d'un certain nombre de processus cellulaires impliqués dans la croissance, le développement et la résistance des plantes (Lecourieux et al., 2002). Pettongkhao et al. (2019) ont rapporté que le polysaccharide sulfaté d’Acanthophora spicifera, une algue rouge, induisait des réponses de défense contre Phytophthora palmivora chez un hévéa (Hevea brasiliensis). Leurs résultats ont montré que le polysaccharide brut extrait induisait l’accumulation de l'acide salicylique (SA)et de scopolétine et l’expression du gène sensible au SA, mais supprimait l’expression du gène sensible à l'acide jasmonique (JA).

Conclusion

Sur la base des études récentes rapportées dans cet article, les polysaccharides algaux et leurs dérivés oligosaccharidiques doivent donc être considérés comme des bioressources potentielles pour la stimulation de la germination, la croissance et la protection des plantes contre les phytopathogènes afin de contribuer à assurer la durabilité de l’agriculture.

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